파멸의 오타쿠는 오타쿠 향수 공동구매 총대를 맡은 히키코모리 오타쿠가 주인공으로, 실수로 공금을 사적인 용도로 모두 써버려 이를 다시 모으는 이야기를 그린다. 게임에서 플레이어는 다양한 방법으로 돈을 다시 모으게 되며, 여러 수치에 따라 20개 이상의 엔딩을 만나볼 수 있다. 특유의 한국 서브컬처 문화가 녹아든 스토리와 미니게임, NPC 호감도 시스템이 콘텐츠로 제공된다. 플레이어는 흑백의 현실과 사이버 세상의 화려하고 독특한 아트스타일 사이를 오가며 현실과 가상 사이의 간극을 체험할 수 있다.